Abstract :
[en] Hepatitis E virus (HEV), a small, non-enveloped, positive-sense, single-stranded RNA virus belonging to the Hepeviridae family, is the causative agent of hepatitis E disease in humans. In Belgium, hepatitis E represents a zoonotic concern, with seroprevalence in the general human population appearing to have increased over the last decades (from 4.1% in 2006 to 9.20% in 2023). Although infection is usually subclinical, approximately 5% of cases may lead to severe hepatitis. HEV infects a wide range of animal species, which remain asymptomatic, with domestic pigs recognized as the main animal reservoir. However, the main transmission routes and risk factors are not fully understood and may involve both foodborne exposure (notably pork products derived from infected animals) and environmental pathways such as contaminated water. As a result, HEV is mainly a public health issue rather than an animal health concern in industrialized countries. Improving our understanding of HEV transmission dynamics in animal reservoirs is therefore essential to reduce the risk of human infection.
The aim of this work is to support the development of farm-level HEV control strategies and to contribute to the prevention of zoonotic transmission, both via occupational exposure (e.g. farmers and slaughterhouse workers) and the consumption of contaminated pork products. This objective was addressed through a combination of field studies and epidemiological modelling.
Four complementary studies were conducted. A large-scale cross-sectional serological survey provided a broad overview of HEV dissemination in Belgian pig herds, demonstrating its widespread and stable presence in the domestic pig population.
These data were combined with a biosecurity questionnaire to identify risk factors associated with HEV circulation and to better understand its introduction and persistence on farms. The results highlighted the importance of the production system and management practices. In particular, piglet purchasing practices, the absence of free-range systems, and specific biosecurity measures (e.g. use of footbaths, boot-washers, or changing boots between compartments) were identified as protective factors associated with lower HEV herd seroprevalence.
These findings generated hypotheses that were further explored through a longitudinal virological study conducted on farms representative of the main Belgian production systems. Based on these field data, stochastic modelling approaches were developed to assess the HEV status of pigs at slaughter and to investigate within-farm transmission dynamics, including factors influencing transmission and prolonged viral excretion. This work represents the first investigation of HEV infection dynamics in non-conventional pig farming systems and revealed distinct transmission patterns between production systems, highlighting the need for system-specific control strategies. The results identified key mitigation targets, including improved biosecurity measures (tailored to the specific farming system) and the control of co-infecting immune-modulating viruses.
Finally, a One Health–oriented quantitative microbial risk assessment model was adapted to the Belgian context, covering the entire pork production chain from farm to fork. This model enabled the evaluation of mitigation strategies and supported the identification of balanced interventions across stakeholders. Despite remaining uncertainties, the model provides a robust framework for evaluating and comparing mitigation measures across actors. The results indicate that both farmers (through improved biosecurity and control of co-infecting pathogens) and consumers (through improved cooking practices) have the greatest potential to reduce the annual incidence of human HEV infections. Although no conclusive measures were identified at the processing plant stage, ensuring adequate cooking of liver pâtés remains essential, as this step was assumed to be fully effective in the model. Importantly, even under relatively low compliance levels (5% to 50%), a coordinated strategy involving all actors can lead to substantial reductions in risk, suggesting that further improvements could be achieved through enhanced communication and potential regulatory support.
Altogether, this work provides a comprehensive and integrated understanding of HEV epidemiology in the Belgian pig population and its implications for public health. It establishes a solid scientific basis for the development of a strategic, One Health-oriented control plan, integrating mitigation measures throughout the production chain. By identifying key risk factors, quantifying transmission dynamics, and evaluating control strategies, this work contributes to reducing HEV circulation in pigs and limiting its transmission to humans from farm to fork.
[fr] Le virus de l’hépatite E (VHE), un petit virus à ARN simple brin à polarité positive, non enveloppé, appartenant à la famille des Hepeviridae, est l’agent causal de l’hépatite E chez l’homme. En Belgique, l’hépatite E représente une préoccupation zoonotique, la séroprévalence dans la population humaine générale semblant avoir augmenté au cours des dernières décennies (de 4,1 % en 2006 à 9,20 % en 2023). Bien que l’infection soit généralement subclinique, environ 5 % des cas peuvent évoluer vers une hépatite sévère. Le VHE infecte un large éventail d’espèces, qui restent asymptomatiques, les porcs domestiques étant reconnus comme le principal réservoir animal. Cependant, les principales voies de transmission et les facteurs de risque ne sont pas entièrement compris et peuvent impliquer à la fois une exposition alimentaire (notamment les produits porcins issus d’animaux infectés) et des voies environnementales telles que l’eau contaminée. Par conséquent, le VHE constitue principalement un problème de santé publique plutôt qu’un problème de santé animale dans les pays industrialisés. Améliorer notre compréhension de la dynamique de transmission du VHE dans les réservoirs animaux est donc essentiel pour réduire le risque d’infection humaine.
L’objectif de ce travail est de soutenir le développement de stratégies de contrôle du VHE à l’échelle des exploitations et de contribuer à la prévention de la transmission zoonotique, à la fois via l’exposition professionnelle (par exemple les éleveurs et les travailleurs d’abattoir) et la consommation de produits porcins contaminés. Cet objectif a été abordé à travers une combinaison d’études de terrain et de modélisation épidémiologique.
Quatre études complémentaires ont été menées. Une enquête sérologique transversale à grande échelle a fourni une vue d’ensemble de la dissémination du VHE dans les élevages porcins belges, démontrant sa présence généralisée et stable dans la population porcine domestique.
Ces données ont été combinées avec un questionnaire de biosécurité afin d’identifier les facteurs de risque associés à la circulation du VHE et de mieux comprendre son introduction et sa persistance dans les exploitations. Les résultats ont mis en évidence l’importance du système de production et des pratiques de gestion. En particulier, l’achat de porcelets, l’absence de systèmes en plein air et certaines mesures de biosécurité telles que l’utilisation de pédiluves, de lave-bottes ou le changement de bottes entre compartiments, ont été identifiées comme des facteurs protecteurs associés à une séroprévalence du VHE plus faible au niveau des troupeaux.
Ces résultats ont généré des hypothèses qui ont été approfondies à travers une étude virologique longitudinale menée dans des exploitations représentatives des principaux systèmes de production belges. Sur la base de ces données de terrain, des approches de modélisation stochastique ont été développées afin d’évaluer le statut VHE des porcs à l’abattage et d’étudier la dynamique de transmission au sein des exploitations, y compris les facteurs influençant la transmission et l’excrétion virale prolongée. Ce travail constitue la première investigation de la dynamique d’infection du VHE dans des systèmes d’élevage porcin non conventionnels et a révélé des schémas de transmission distincts entre systèmes de production, soulignant la nécessité de stratégies de contrôle spécifiques à chaque système. Les résultats ont identifié des cibles clés de réduction du risque, notamment l’amélioration des mesures de biosécurité (adaptées au système d’élevage spécifique) et le contrôle des virus immunomodulateurs co-infectants.
Enfin, un modèle d’évaluation quantitative des risques microbiens orienté One Health a été adapté au contexte belge, couvrant l’ensemble de la chaîne de production porcine, de la ferme à la fourchette. Ce modèle a permis d’évaluer des stratégies de réduction du risque et a soutenu l’identification d’interventions équilibrées entre les différents acteurs. Malgré des incertitudes persistantes, le modèle fournit un cadre robuste pour évaluer et comparer les mesures de réduction du risque entre acteurs. Les résultats indiquent que tant les éleveurs (via l’amélioration de la biosécurité et le contrôle des agents pathogènes immunomodulateurs co-infectants) que les consommateurs (via de bonnes pratiques de cuisson) ont le plus grand potentiel pour réduire l’incidence annuelle des infections humaines par le VHE. Bien qu’aucune mesure concluante n’ait été identifiée au stade de la transformation, il reste essentiel de maintenir de bonnes pratiques de cuisson des pâtés de foie, cette étape ayant été considérée comme totalement efficace dans le modèle. Il est important de noter que, même avec des niveaux d’adhésion aux mesures relativement faibles (5 % à 50 %), une stratégie coordonnée impliquant tous les acteurs peut entraîner des réductions substantielles du risque, suggérant que des améliorations supplémentaires pourraient être obtenues grâce à une meilleure communication et à un éventuel soutien réglementaire.
Dans l’ensemble, ce travail fournit une compréhension complète et intégrée de l’épidémiologie du VHE dans la population porcine belge et de ses implications pour la santé publique. Il établit une base scientifique solide pour le développement d’un plan de contrôle stratégique orienté One Health, intégrant des mesures d’atténuation tout au long de la chaîne de production. En identifiant les principaux facteurs de risque, en quantifiant la dynamique de transmission et en évaluant les stratégies de contrôle, ce travail contribue à réduire la circulation du VHE chez les porcs et à limiter sa transmission à l’homme, de la ferme à la fourchette.
[nl] Het hepatitis E-virus (HEV), een klein, niet-omhuld, positief-sense, enkelstrengs RNA-virus dat behoort tot de familie Hepeviridae, is de veroorzaker van hepatitis E bij de mens. In België vormt hepatitis E een zoönotische zorg, waarbij de seroprevalentie in de algemene menselijke populatie de afgelopen decennia lijkt te zijn toegenomen (van 4,1% in 2006 tot 9,20% in 2023). Hoewel de infectie meestal subklinisch verloopt, kan ongeveer 5% van de gevallen leiden tot ernstige hepatitis. HEV infecteert een breed scala aan diersoorten, die asymptomatisch blijven, waarbij gedomesticeerde varkens worden erkend als het belangrijkste dierlijke reservoir. De belangrijkste transmissieroutes en risicofactoren zijn echter niet volledig begrepen en kunnen zowel blootstelling via voedsel (met name varkensproducten afkomstig van geïnfecteerde dieren) als omgevingsroutes zoals verontreinigd water omvatten. Als gevolg hiervan is HEV in geïndustrialiseerde landen voornamelijk een probleem voor de volksgezondheid in plaats van een diergezondheidsprobleem. Het verbeteren van ons begrip van de transmissiedynamiek van HEV in dierlijke reservoirs is daarom essentieel om het risico op infectie bij de mens te verminderen.
Het doel van dit werk is het ondersteunen van de ontwikkeling van HEV-controlestrategieën op bedrijfsniveau en het bijdragen aan de preventie van zoönotische transmissie, zowel via beroepsmatige blootstelling (bijvoorbeeld landbouwers en slachthuisarbeiders) als via de consumptie van besmette varkensproducten. Dit doel werd aangepakt door middel van een combinatie van veldstudies en epidemiologische modellering.
Er werden vier complementaire studies uitgevoerd. Een grootschalige cross-sectionele serologische studie bood een overzicht van de verspreiding van HEV in Belgische varkensbedrijven en toonde de wijdverspreide en stabiele aanwezigheid ervan in de gedomesticeerde varkenspopulatie aan.
Deze gegevens werden gecombineerd met een bioveiligheidsvragenlijst om risicofactoren die samenhangen met de circulatie van HEV te identificeren en om de introductie en persistentie ervan op bedrijven beter te begrijpen. De resultaten benadrukten het belang van het productiesysteem en de managementpraktijken. In het bijzonder werden aankooppraktijken van biggen, de afwezigheid van vrije-uitloopsystemen en specifieke bioveiligheidsmaatregelen (bijvoorbeeld het gebruik van voetbaden, laarzenwassers of het wisselen van laarzen tussen compartimenten) geïdentificeerd als beschermende factoren die geassocieerd zijn met een lagere seroprevalentie van HEV op bedrijfsniveau.
Deze bevindingen genereerden hypothesen die verder werden onderzocht via een longitudinale virologische studie uitgevoerd op bedrijven die representatief zijn voor de belangrijkste Belgische productiesystemen. Op basis van deze veldgegevens werden stochastische modelleringsbenaderingen ontwikkeld om de HEV-status van varkens bij de slacht te beoordelen en om de transmissiedynamiek binnen bedrijven te onderzoeken, inclusief factoren die de transmissie en langdurige virale uitscheiding beïnvloeden. Dit werk vormt de eerste studie naar de dynamiek van HEV-infectie in niet-conventionele varkenshouderijsystemen en onthulde verschillende transmissiepatronen tussen productiesystemen, wat de noodzaak van systeem-specifieke controlestrategieën benadrukt. De resultaten identificeerden belangrijke doelwitten voor mitigatie, waaronder verbeterde bioveiligheidsmaatregelen (aangepast aan het specifieke houderijsysteem) en de controle van co-infecterende immuunmodulerende virussen.
Tot slot werd een op One Health gericht kwantitatief microbieel risicobeoordelingsmodel aangepast aan de Belgische context, waarbij de volledige varkensproductieketen van boerderij tot bord werd bestreken. Dit model maakte het mogelijk om mitigatiestrategieën te evalueren en ondersteunde de identificatie van evenwichtige interventies tussen belanghebbenden. Ondanks resterende onzekerheden biedt het model een robuust kader voor het evalueren en vergelijken van mitigatiemaatregelen tussen actoren. De resultaten geven aan dat zowel landbouwers (via verbeterde bioveiligheid en controle van co-infecterende pathogenen) als consumenten (via verbeterde kookpraktijken) het grootste potentieel hebben om de jaarlijkse incidentie van HEV-infecties bij de mens te verminderen. Hoewel er in de verwerkingsfase geen doorslaggevende maatregelen konden worden vastgesteld, blijft het essentieel om een adequate verhitting van leverpaté te garanderen, aangezien deze stap in het model als volledig effectief werd beschouwd. Belangrijk is dat, zelfs bij relatief lage nalevingsniveaus (5% tot 50%), een gecoördineerde strategie waarbij alle actoren betrokken zijn, kan leiden tot aanzienlijke risicoreducties, wat suggereert dat verdere verbeteringen kunnen worden bereikt door verbeterde communicatie en mogelijke regelgevende ondersteuning.
Alles bij elkaar genomen biedt dit werk een uitgebreid en geïntegreerd inzicht in de epidemiologie van HEV in de Belgische varkenspopulatie en de implicaties ervan voor de volksgezondheid. Het vormt een solide wetenschappelijke basis voor de ontwikkeling van een strategisch, op One Health gericht controleplan, waarin mitigatiemaatregelen doorheen de volledige productieketen worden geïntegreerd. Door belangrijke risicofactoren te identificeren, transmissiedynamieken te kwantificeren en controlestrategieën te evalueren, draagt dit werk bij aan het verminderen van de circulatie van HEV bij varkens en het beperken van de overdracht ervan naar de mens, van boerderij tot bord.
