Abstract :
[en] Microalgae of the phylum Dinoflagellata provide crucial environmental services, as they largely contribute to marine primary production. Among dinoflagellates, the family Symbiodiniaceae stands out for its ecological importance, as its members establish symbiotic relationships with animals of the phylum Cnidaria, forming a meta-organism usually called a holobiont. This intricate association lays the foundation of tropical coral reefs, which provide habitat for one of the most biodiverse ecosystems on Earth. Photosynthetic activity of Symbiodiniaceae is crucial for the symbiotic partnership, as it allows the conversion of light into chemical energy and contributes to carbon fixation, enabling the holobiont to thrive in oligotrophic waters.
Symbiodiniaceae can also live freely in the open ocean and reef waters, where autonomous cells can act as a reservoir for new symbiosis establishment. In such conditions, dinoflagellates rely not only on photosynthesis for growth, but also acquire nutrients heterotrophically, for example by feeding on unicellular preys. By cultivating Symbiodinium microadriaticum in the dark on media enriched with glucose and amino acids, we imposed conditions favoring heterotrophy, which instigated genetic drift, facilitated by the scattered structure of the chloroplastic genome in this phylum. These conditions allowed the isolation of several mutant strains, all exhibiting reduced to null photosystem II (PSII) capacity. Further characterization of two of these mutants, deficient for proteins involved in PSII assembly and repair (either psbI or psbE), suggested a conserved role of these proteins in canonical plastid-bearing dinoflagellates. In addition, the congruent measurements of the activity of both photosystems revealed that these strains retained a fully functional photosystem I (PSI), actively maintaining cyclic electron flow around PSI and likely sustaining energy production. Overall, our results suggest that PSII exclusion and PSI retention can constitute an energetic advantage during the transition from a mixotrophic to a heterotrophic lifestyle in dinoflagellates.
The symbiotic balance between Symbiodiniaceae and cnidarians can be disrupted by extreme environmental conditions, leading to the breakdown of the partnership. This bleaching phenomenon deprives the cnidarian of its main energy and carbon source, initiating its decline. Massive bleaching events of reef-building corals have increased in frequency and intensity over the last decades, in parallel with global rise in sea surface temperatures caused by climate change, threatening the survival of entire ecosystems. To better understand the deleterious effects of thermal stress on the Cnidaria-Symbiodiniaceae partnership. We selected the jellyfish Cassiopea andromeda, which also forms a symbiotic relationship with Symbiodiniaceae and has been shown to tolerate high water temperatures. Physiological analyses revealed that, as a holobiont, C. andromeda and its symbionts (S. microadriaticum) efficiently coped with prolonged (one month) moderate heat stress (31°C). The limited proteomic response of the cnidarian host indicated maintained homeostasis, whereas protein abundance variations in the dinoflagellate revealed signs of stress, despite elevated photosynthetic capacities. Under these conditions, inter-partner communication was likely altered, and the host was suggested to reinforce nitrogen limitation imposed on its endosymbionts. Further temperature increase up to the thermal threshold of Cassiopea sp. (34°C) led to the collapse of the holobiont, although preconditioning under mild heat stress and high heterotrophic feeding likely delayed these negative effects.
Overall, our investigation of photosynthetic plasticity in both cultured and symbiotic Symbiodiniaceae highlights the importance of mixotrophy in these two models, whether at the level of a single cell or a meta-organism, especially in the face of ongoing global warming.
[fr] Les microalgues du phylum Dinoflagellata jouent un rôle écologique majeur, contribuant largement à la production primaire marine. Parmi elles, la famille des Symbiodiniaceae se distingue par son importance écologique, ses membres établissant des relations symbiotiques avec des animaux du phylum Cnidaria, formant ainsi un méta-organisme communément appelé holobionte. Cette association complexe constitue le socle des récifs coralliens tropicaux, qui abritent l’un des écosystèmes les plus biodiversifiés de la planète. L’activité photosynthétique des Symbiodiniaceae est essentielle à cette symbiose, car elle permet la conversion de l’énergie lumineuse en énergie chimique et contribue ainsi à la fixation du carbone, assurant la survie de l’holobionte dans des eaux pauvres en nutriments.
Les Symbiodiniaceae peuvent également vivre librement dans l’océan ou dans les eaux récifales, où les cellules autonomes constituent un réservoir potentiel pour l’établissement de nouvelles symbioses. Dans ces conditions, les dinoflagellés ne dépendent pas uniquement de la photosynthèse pour leur croissance, mais acquièrent aussi des nutriments de manière hétérotrophe, par exemple en se nourrissant de proies unicellulaires. En cultivant Symbiodinium microadriaticum dans l’obscurité sur un milieu enrichi en glucose et acides aminés, nous avons créé des conditions favorables à l’hétérotrophie, induisant une dérive génétique facilitée par la structure fragmentée du génome chloroplastique chez les membres de ce phylum. Ces conditions ont permis l’isolement de plusieurs souches mutantes, présentant toutes une capacité réduite, voire nulle, du photosystème II (PSII). La caractérisation plus poussée de deux de ces mutants, déficients pour des protéines impliquées dans l’assemblage et la réparation du PSII (psbI ou psbE), a suggéré la conservation du rôle de ces protéines chez les dinoflagellés aux chloroplastes de type canonique. En parallèle, les mesures concomitantes de l’activité des deux photosystèmes ont révélé que ces souches conservaient un photosystème I (PSI) pleinement fonctionnel, maintenant activement un flux cyclique d’électrons autour du PSI, contribuant ainsi probablement à la production énergétique. Globalement, nos résultats suggèrent que l’exclusion du PSII, couplée au maintien du PSI, pourrait représenter un avantage énergétique lors de la transition d’un mode de vie mixotrophe vers un mode strictement hétérotrophe chez les dinoflagellés.
L’équilibre symbiotique entre Symbiodiniaceae et cnidaires peut être perturbé par des conditions environnementales extrêmes, entraînant la rupture du partenariat. Ce phénomène de blanchissement prive alors le cnidaire de sa principale source d’énergie et de carbone, précipitant son déclin. Ces dernières décennies, les épisodes de blanchissement massif des coraux constructeurs de récifs se sont intensifiés et multipliés, en lien avec l’augmentation globale de la température des océans due au changement climatique, menaçant la survie de nombreux écosystèmes.
Afin de mieux comprendre les effets délétères du stress thermique sur la symbiose Cnidaria-Symbiodiniaceae, nous avons choisi la méduse Cassiopea andromeda comme modèle, connue pour sa relation symbiotique avec Symbiodiniaceae et sa tolérance aux hautes températures. Les analyses physiologiques ont montré que, sous forme d’holobionte, C. andromeda et ses symbiontes (S. microadriaticum) faisaient preuve d’une résistance remarquable à un stress thermique modéré et prolongé (31 °C pendant un mois). La réponse protéomique limitée de l’hôte cnidaire a indiqué un maintien de l’homéostasie, tandis que les variations d’abondance protéique chez le dinoflagellé ont révélé des signes de stress, malgré une capacité photosynthétique élevée. Dans ces conditions, nos résultats indiquent que la communication entre les partenaires symbiotiques a probablement été altérée, avec notamment un renforcement de la limitation en azote imposée par l’hôte à ses endosymbiontes. Une élévation supplémentaire de la température jusqu’au seuil thermique de Cassiopea sp. (34 °C) a conduit à l’effondrement de l’holobionte, bien que le préconditionnement au stress thermique modéré et une alimentation hétérotrophe accrue ont probablement pu retarder ces effets négatifs.
Dans l’ensemble, notre étude de la plasticité photosynthétique chez les Symbiodiniaceae, en culture ou en symbiose, met en lumière l’importance de la mixotrophie dans ces deux modèles, qu’il s’agisse d’une cellule unique ou d’un méta-organisme, en particulier dans le contexte du réchauffement climatique global.
