Abstract :
[en] Streptomyces scabiei is the causal agent of common scab on root and tuber crops. Along with about a dozen related Streptomyces species, it causes lesions on underground storage organs such as potato tubers, thereby reducing quality and marketability and leading to substantial economic losses. Using the model strain Streptomyces scabiei 87-22, the aim of our work was to evaluate (i) the effect of environmental elicitors on the response of the metabolic arsenal associated with host colonization, (ii) competitive interactions within the soil microbiome, and (iii) the adaptation of its amylolytic system.
First, we used integrated bioinformatics, transcriptomics, and metabolomics approaches to assess the response to cellobiose and cellotriose, the main inducers of pathogenicity. Beyond thaxtomin, these cello-oligosaccharides broadly induced virulence-associated metabolites that support host colonization, collectively defining the S. scabiei “virulome.” They also activated nine cryptic biosynthetic gene clusters (BGCs) encoding unknown compounds, indicating that much of this virulome remains to be discovered.
Second, recognizing that microbe–microbe competition shapes interactions in soil, we investigated two complementary strategies by which S. scabiei antagonizes other soil microorganisms: (i) a nitrogen-induced increase in siderophore production enabling iron acquisition, and (ii) the emission of volatile compounds with a broad spectrum of biological activity, including antifungal effects.
Finally, we studied the emergence of fast-growing S. scabiei mutants (Malt+) on minimal medium with maltose as the sole carbon source. We showed that this mutagenesis phenomenon exhibits both a very high mutation frequency (≈1 per 2,500 colonies) and that mutations are conserved and localized at hotspots, one of which targets the gene encoding MalR, a dual-function regulator that represses maltose utilization while activating the amylolytic system. Genetic data confirmed that mutations in malR underlie the Malt+ phenotype, although the mutational mechanism remains to be elucidated.
Taken together, the results associated with the different objectives of this thesis both reveal the response of the host-colonization “virulome” to environmental elicitors and uncover other properties of S. scabiei. These findings suggest that this microorganism should not be considered exclusively as a pathogen on the basis of the merely cosmetic lesions it produces, but rather as a participant in multiple, more complex interactions—with its hosts as well as with other organisms in its environmental niche.
[fr] Streptomyces scabiei est l’agent causal de la galle commune des cultures à racines et tubercules. Avec une douzaine d’espèces apparentées du genre Streptomyces, il provoque des lésions sur les organes de réserve souterrains, comme les tubercules de pomme de terre, réduisant ainsi la qualité et la commercialisation et entraînant d‘importantes pertes économiques. Utilisant la souche modèle Streptomyces scabiei 87-22, l’objectif de notre travail était d’évaluer i) l’effet d’éliciteurs environnementaux sur la réponse de l’arsenal métabolique associé à la colonisation de l’hôte, ii) les interactions compétitives au sein du microbiome du sol et iii) l’adaptation de son système amylolytique.
Premièrement, nous avons utilisé des approches intégrées de bioinformatique, transcriptomique et métabolomique pour évaluer la réponse au cellobiose et au cellotriose, principaux inducteurs de la pathogénicité. Au-delà de la thaxtomine, ces cello-oligosaccharides ont largement induit des métabolites associés à la virulence qui soutiennent la colonisation de l’hôte, définissant collectivement le virulome de S. scabiei. Ils ont également activé neuf clusters de gènes de biosynthèse (BGC) cryptiques codant des composés inconnus, indiquant qu’une grande partie de ce virulome reste à découvrir.
Dans un second temps, reconnaissant que la compétition microbe-microbe structure les interactions dans le sol, nous avons étudié deux stratégies complémentaires par lesquelles S. scabiei interagit de manière antagoniste avec d’autres microorganismes du sol : (i) une augmentation induite par l’azote de la production de sidérophores permettant l’acquisition du fer, et (ii) l’émission de composés volatils à large spectre d’activité biologique, dont des effets antifongiques.
Enfin, nous avons étudié le phénomène d’apparition de mutants de S. scabiei à croissance rapide (Malt+) sur milieu minimal avec le maltose comme seule source de carbone. Nous avons démontré que ce phénomène de mutagénèse présentait à la fois une très haute fréquence de mutations (≈ 1 pour 2 500 colonies) et que celles-ci étaient conservées et localisées aux hotspots dont une cible le gène codant pour MalR, un régulateur à double fonction qui réprime l’utilisation du maltose tout en activant le système amylolytique. Les données génétiques ont confirmé que les mutations dans malR sous-tendent le phénotype Malt+, bien que le mécanisme mutationnel reste à élucider.
Pris ensemble, les résultats associés aux différents objectifs de cette thèse permettent d’une part de révéler la réponse aux éliciteurs environnementaux du « virulome » associé à la colonisation de l’hôte, et d’autre part, d’autres propriétés de S. scabiei. Celles-ci suggèrent que ce microorganisme ne doit pas être exclusivement considéré comme pathogène sur base des seules lésions esthétiques qu’il génère, mais qu’il participe également à des interactions multiples et plus complexes, tant avec ses hôtes qu’avec les autres organismes de sa niche environnementale.
